La géologie et l'utilisation des terres façonnent les communautés microbiennes des eaux souterraines du cycle de l'azote et du soufre dans les aquifères des îles du Pacifique

ISME Communications volume 3, Numéro d'article : 58 (2023) Citer cet article

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Les populations insulaires aux ressources limitées ont prospéré à Hawai'i pendant plus d'un millénaire, mais sont maintenant confrontées à de nouveaux défis agressifs pour les ressources fondamentales, notamment la sécurité et la durabilité des ressources en eau. Caractériser la communauté microbienne dans les écosystèmes des eaux souterraines est une approche puissante pour déduire les changements des impacts humains dus à la gestion des terres dans les aquifères complexes hydrogéologiques. Dans cette étude, nous étudions comment la géologie et la gestion des terres influencent la géochimie, la diversité microbienne et les fonctions métaboliques. Nous avons échantillonné un total de 19 puits sur 2 ans dans le bassin versant Hualālai de Kona, Hawai'i, analysant la géochimie et les communautés microbiennes par séquençage d'amplicon d'ARNr 16S. L'analyse géochimique a révélé une teneur en sulfate significativement plus élevée le long de la zone de rift volcanique du nord-ouest et une forte teneur en azote (N) corrélée à une densité élevée des systèmes d'évacuation des eaux usées sur site (OSDS). Au total, 12 973 variants de séquence d'amplicon (ASV) ont été identifiés dans 220 échantillons, dont 865 ASV classés comme cycleurs putatifs de N et de soufre (S). Les cycleurs N et S étaient dominés par un putatif S-oxydant couplé à une dénitrification complète (Acinetobacter), significativement enrichi jusqu'à 4 fois comparativement parmi les échantillons regroupés par géochimie. La présence importante d'Acinetobacter déduit le potentiel de bioremédiation des eaux souterraines volcaniques pour la S-oxydation et la dénitrification couplées d'origine microbienne, fournissant un service écosystémique aux populations insulaires dépendant des aquifères souterrains.

Les microbes jouent un rôle régulateur dans les interactions alambiquées entre l'hydrologie, la géologie et l'utilisation des terres [1, 2], ce qui entraîne une biogéochimie des eaux souterraines très variable. Les microbes dans les aquifères souterrains représentent environ 40 % de la vie microbienne de la Terre [3, 4] et sont cruciaux pour les services écosystémiques, notamment la fourniture d'eau potable. Les communautés microbiennes souterraines améliorent la qualité de l'eau en décomposant les matières organiques et en cyclant l'azote (N), le soufre (S) et le fer (Fe) [5]. Contrairement à la structuration redox des systèmes sédimentaires, des réactions redox opposées se produisent dans des microenvironnements uniques (par exemple, des biofilms, des particules) résultant en un microbiome d'eau souterraine diversifié dans de grands habitats aquatiques souterrains [6, 7]. En conséquence, l'utilisation de composés inorganiques comme sources d'énergie (chimiolithoautotrophie) sont des voies métaboliques très courantes dans les écosystèmes des eaux souterraines, souvent liées aux cycles du carbone (C), de l'hydrogène (H) et du soufre (S) avec l'oxygène (O) et le nitrate. (NO3−) comme les accepteurs d'électrons les plus largement utilisés [1]. Dans l'une des rares études sur le microbiome menées dans les aquifères hawaïens profonds, l'analyse a révélé une grande diversité fonctionnelle caractérisée principalement par des métabolismes chimiolithotrophes [8].

La caractérisation de la communauté microbienne des écosystèmes des eaux souterraines est une approche puissante pour déduire les changements géochimiques résultant des impacts humains et de l'utilisation des terres dans les aquifères hydrogéologiquement complexes [9, 10]. Les changements dans la structure et la diversité de la communauté microbienne souterraine peuvent alerter les utilisateurs sur la diminution de la qualité de l'eau, car les microbes du sous-sol réagissent rapidement aux altérations de leur environnement dues aux changements d'utilisation des terres et/ou aux contaminants, entraînant une diminution de la diversité et des voies biogéochimiques raccourcies [11, 12]. Ceci est particulièrement important à Hawai'i car cela dépend presque entièrement des eaux souterraines pour toutes les ressources en eau. Environ 89% de l'approvisionnement en eau potable d'Hawai'i se trouve dans les ressources en eau souterraines, avec des contributions minimes des eaux de surface (c'est-à-dire des réservoirs, des bassins de récupération des pluies) [13] et des activités de dessalement à petite échelle. Hawaii a le plus grand nombre de puisards par habitant aux États-Unis [14]. La pollution de source non ponctuelle provenant des systèmes d'évacuation des eaux usées sur place (OSDS, puisards) et de l'agriculture sont les deux principales sources de nutriments d'origine humaine qui ont un impact sur les écosystèmes côtiers et ont été reconnues comme des problèmes environnementaux majeurs à Hawai'i [15,16 ,17,18].

L'azote est l'un des contaminants de source non ponctuelle les plus courants dans les eaux souterraines [12, 19, 20]. Les apports de N sont des déterminants importants de la géochimie des eaux souterraines à ions majeurs [21], et les communautés microbiennes souterraines sont responsables de la régulation des effets du N anthropique et de sa transition vers les eaux de surface ou les écosystèmes côtiers [22,23,24]. La dénitrification autotrophe est le processus dominant d'élimination de N dans les eaux souterraines oligotrophes où les composés inorganiques (Fe, S, manganèse, Mn; hydrogène gazeux, H2) sont oxydés en réduisant le nitrite (NO2−) ou le nitrate (NO3−) en azote gazeux (N2) [25]. [23, 26]. De plus, la dénitrification microbienne peut se produire à la fois de manière anaérobie, ce qui était considéré comme le seul processus jusque dans les années 1980, et de manière aérobie, décrite pour la première fois dans une usine de traitement des eaux usées oxydant les sulfures [27, 28]. Les apports humains de N dans les eaux souterraines et leurs effets néfastes sur les écosystèmes côtiers ont été largement étudiés à Hawaii [29,30,31], mais l'effet de l'excès de N dans les aquifères volcaniques, profonds et d'eau douce et leurs communautés microbiennes souterraines n'a pas encore été étudié. être caractérisée.

En plus de N, la présence de sulfate détermine la structure de la communauté dans les systèmes d'eau souterraine et indique souvent un lien entre les substrats et la disponibilité des donneurs d'électrons [5, 32]. La présence d'espèces S telles que le sulfate (SO42−), les sulfures (S2−), les polysulfures (SxO62−), le thiosulfate (S2O32−) et le sulfite (SO32−) indiquent les apports de l'activité géothermique ou de l'eau de mer dans les systèmes d'eaux souterraines [ 33,34,35]. La présence de SO42− dans les eaux souterraines est souvent attribuée aux produits de réactions abiotiques, cependant, l'oxydation anaérobie et aérobie biologique des sulfures est thermodynamiquement favorable dans la plupart des environnements [36]. En outre, la disponibilité relative de S, C et Fe réduits sont également des déterminants clés des voies d'élimination des nitrates [26]. Lorsque S est présent dans des systèmes limités en carbone, la dénitrification est alimentée par l'oxydation microbienne du soufre réduit en sulfate [23] et se produit beaucoup plus rapidement que la production abiotique de sulfate.

Le bassin versant de Hualālai (Kona, Hawai'i) n'a pas de ruissellement de surface ou de drainage [37], est un climat semi-aride et est extrêmement vulnérable au stress du développement urbain en raison de la dépendance totale aux eaux souterraines pour l'utilisation de l'eau municipale et agricole [38 ]. En outre, les demandes économiques visant à soutenir le développement de l'aquifère de Keauhou visent à exploiter ces aquifères et à exercer une pression excessive sur la qualité des approvisionnements en eaux souterraines. Le bassin versant a le potentiel d'apports importants de N en raison de l'OSDS personnel, ainsi que des apports de S provenant de l'intrusion d'eau salée, des dépôts d'aérosols et de l'activité géothermique. En outre, les précipitations fluctuantes révèlent une tendance générale à l'assèchement, et la hausse des températures devrait entraîner une diminution de la recharge et du stockage des eaux souterraines, menaçant l'avenir d'un approvisionnement sûr et sûr en eau douce [39, 40].

Dans cette étude, nous avons étudié la structure et la fonction de la communauté microbienne souterraine en ce qui concerne le cycle du N et du S dans les aquifères volcaniques profonds des îles hawaïennes. Nous avons exploré 1) comment la géologie et les pratiques de gestion des terres dans le bassin versant de Hualālai ont influencé la géochimie de l'aquifère, 2) les facteurs à l'origine de la variabilité des communautés microbiennes, y compris les apports géothermiques (S) le long de la zone de rift et les apports OSDS (N) dans l'aquifère du sud de Keauhou, et 3) la capacité fonctionnelle microbienne pour le cycle N et S et comment elle varie avec le modèle spatial géochimique dans ces aquifères. Les aquifères volcaniques d'eau souterraine vastes et complexes à Hawaï offrent une opportunité de caractériser les fonctions de cycle N et S des communautés microbiennes à travers différentes géologies et pratiques de gestion des terres. Cette recherche a des implications pour les gestionnaires des terres et de l'eau qui doivent faire face à la diminution de la qualité de l'eau dans ces ressources d'eau potable affectant la santé publique et le développement futur de ce bassin versant.

L'île d'Hawai'i est la plus grande (10 464 km2) et la plus jeune des îles de l'archipel hawaïen [41]. L'île a été formée par cinq volcans boucliers avec des coulées de lave spatiales et temporelles qui se chevauchent, et des zones de rift géothermiquement actives, qui ont créé des connexions aquifères hydrogéologiques complexes [42, 43]. Hualālai, avec une altitude maximale de 2500 m au-dessus du niveau moyen de la mer, est le troisième volcan le plus actif et se compose des systèmes aquifères Kīholo et Keauhou [44, 45]. Des coulées de basalte et des cônes de scories construisent Hualālai et se trouvent principalement le long de trois zones de rift géothermiquement actives orientées vers le nord-ouest, le nord-est et le sud-est depuis le sommet du volcan (Fig. 1) [46]. Le bassin versant de Hualālai est situé du côté sous le vent (sec) de l'île d'Hawai'i avec des précipitations annuelles le long de la côte de Kona allant de 204 à 750 mm, cependant, la pente ascendante de la ceinture pluviale de Kona reçoit des précipitations annuelles plus élevées entre 750 et 1350 mm [47] .

Les sites d'échantillonnage sont colorés par groupes (N1, S, N2 et N3) et les zones de rift Hualālai sont nommées par direction (Nord, Nord-Ouest et Sud-Est). Les terres agricoles sont ombrées en bleu clair et les sites OSDS sont indiqués par des cercles noirs.

Des échantillons d'eau souterraine ont été prélevés dans 19 puits de production à puits verticaux ou inclinés privés et publics à intervalles trimestriels d'août 2017 à mars 2019 (Fig. 1; Informations supplémentaires (SI)). Des échantillons d'eau souterraine brute ont été prélevés avant la chloration après avoir rincé 3 fois des cubitainers de 10 L aux stations de pompage de puits après une purge de puits de 15 à 20 minutes [48] et stockés à 4 ° C jusqu'à leur arrivée au laboratoire de terrain. L'eau souterraine a été sous-échantillonnée dans des bouteilles en PEHD de 250 ml lavées à l'acide (Nalgene) et stockée (15 à 30 jours) à 4 ° C jusqu'à l'analyse géochimique. Des échantillons de 2 litres en triple ont d'abord été filtrés à travers un filtre de 0,8 µm de diamètre 47 mm (GH Polypro, Pall Gelman Inc., MI), puis à travers un filtre à membrane en polypropylène hydrophile de 0,2 µm (Pall Gelman Inc., MI) et les deux ont été congelés à -20 ° C avant l'extraction de l'ADN.

L'eau souterraine a été séparée dans des bouteilles en PEHD de 250 ml lavées à l'acide (Nalgene) et conservée (15 à 30 jours) à 4 °C jusqu'à l'analyse des éléments nutritifs. Les méthodes standard d'analyse des nutriments ont été suivies conformément aux protocoles de fabrication d'un analyseur automatique à quatre canaux (Astoria-Pacific International, Astoria Pacific, Clackamas, OR). Le N et le P totaux ont été analysés en tant que PO43− et NOx− après digestion au persulfate alcalin [49]. Les concentrations de nutriments ont été déterminées pour NO3− + NO2− = NOx− ; orthophosphate, (PO43-); silicate (Si); ammonium (NH4+); azote total, (TN); et le phosphore total, (TP). Un compteur de qualité de l'eau multiparamètre YSI Pro Plus a été utilisé pour mesurer la température de l'eau souterraine (°C), le pH, l'oxygène dissous (DO, mgL−1) et la conductance spécifique (SPC, µS cm−1) après le rinçage de la pompe et avant la collecte d'eau pour l'analyse de l'ADN (YSI, Inc., Yellow Springs, OH). Les échantillons d'ions majeurs (SO42- ; magnésium, Mg2+ ; chlorure, Cl-) et de certains métaux traces (chrome, Cr ; fer, Fe ; et manganèse, Mn) ont été filtrés à travers un polypropylène hydrophile de 47 mm, à pores de 0,2 µm membrane (Pall Gelman Inc., Ann Arbor, MI) dans un porte-filtre réutilisable et un récepteur (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA) et séparés dans des bouteilles lavées à l'acide en PEHD de 60 ml. De plus amples informations concernant l'analyse géochimique sont fournies dans les informations supplémentaires.

Les données géographiques spatiales sur l'utilisation des terres ont été analysées à l'aide du package sf [50] pour le logiciel R afin d'effectuer une analyse spatiale. Les sites d'échantillonnage ont été convertis en données vectorielles sous la forme d'un cercle de 1 km autour de chaque site et les données sur l'utilisation des terres ont été agrégées et comparées par site. Les types d'utilisation des terres comprennent la probabilité de températures élevées (limite de caldeira déduite/activité géothermique), l'agriculture (terres cultivées et pâturages, vergers, vignobles, horticulture ornementale), la planification et l'affectation des terres (forte densité humaine urbaine, densité humaine rurale, terres conservées), acres comme terrains de golf et centres de villégiature, ainsi que la quantité d'OSDS et le flux total d'effluents en millions de gallons par jour [51].

L'ADN a été extrait de tous les filtres selon le protocole d'extraction d'ADN PowerWater en utilisant le kit DNeasy PowerWater (QIAGEN, Germantown, MD). La préparation de la bibliothèque pour le séquençage du gène de l'ARNr 16S a été effectuée dans 4 bibliothèques distinctes en raison de la durée de l'étude et de l'échantillonnage trimestriel entre 2018 et 2019 à l'aide d'amorces à double index pour la plateforme MiSeq Illumina selon les protocoles décrits dans Informations supplémentaires [52, 53]. Le séquençage a été effectué sur un Illumina MiSeq (300 cycles, kit de chimie V3) à l'installation à haut débit UCI Genomics, à l'Université de Californie, Irvine. Les méthodes d'analyse par PCR quantitative (qPCR) de l'ARNr 16S, des gènes dsrA et nirS sont fournies dans les informations supplémentaires.

Les données de séquence ont été traitées via le pipeline MetaFlow | mics [54, 55]. Le package dada2 R [56] a été utilisé pour filtrer, débruiter et fusionner les lectures brutes en variantes de séquence d'amplicon (ASV). Les lectures ont été tronquées aux positions 250F et 170R et rejetées si elles contenaient une ou plusieurs bases avec des scores de qualité <2 ou >3. Les probabilités d'erreur de séquençage ont été modélisées avec la fonction itérative d'erreurs d'apprentissage de dada2 et débruitées avec un algorithme de partitionnement itératif avec des paramètres par défaut. Les lectures ont été fusionnées et toutes les paires avec un chevauchement de moins de 20 bases, ou avec plus d'une non-concordance, ont été rejetées. Le mothur v1.44.1 [57] et la base de données Silva (version 138) [58] ont été utilisés pour aligner et annoter les séquences. Les séquences avec une position de départ ou d'arrêt en dehors de la plage du 5e au 95e centile (sur toutes les séquences) ont été rejetées. Les chimères potentielles ont été supprimées avec VSEARCH [59] tel qu'implémenté dans Mothur et ont attribué une taxonomie à l'aide du classificateur RDP [60]. Les ASV sans information taxonomique au niveau du phylum, ou les mitochondries ou chloroplastes correspondants ont été rejetés. Les séquences peuvent être référencées sur BioProject ID : PRJNA819449. L'analyse statistique a été réalisée à l'aide des packages Phyloseq [61], Vegan [62], DESeq2 [63] factoextra [64], sf [50] et de base pour R [65]. Les concentrations de nutriments et d'ions majeurs ont été transformées en z-score (mg L−1) avant l'analyse en composantes principales (ACP). Les ASV ont été sous-échantillonnés à 2000 pour l'analyse de la diversité bêta (CCA, NMDS, PERMANOVA), et les tests PERMANOVA ont été effectués avec 99999 permutations. Une analyse initiale de la diversité bêta a été effectuée en comparant la communauté 16S de 0,8 et 0,2 µm et aucune différence significative (Permanova p > 0,5) n'a été observée et, par conséquent, les échantillons ont été combinés pour une analyse plus approfondie.

Des annotations fonctionnelles putatives basées sur des gènes d'ARNr 16S ont été faites en utilisant la version 1.2.4 de FAPROTAX (Functional Annotation of Prokaryotic Taxa; [66]. En raison de récentes mises à jour taxonomiques dans la classification de certains clades de micro-organismes [67] qui se reflètent dans le Silva base de données (Silva138) mais pas dans la base de données FAPROTAX, nous avons manuellement ré-annoté les taxons FAPROTAX des cycleurs putatifs N et S pour correspondre à Silva138 en utilisant la base de données Genome Taxonomy (GTDB). Un tableau de ces reclassifications de taxons ainsi que leurs métabolismes associés sont fournis dans Informations supplémentaires.

L'analyse d'abondance différentielle (DESeq2) a été conçue pour l'analyse de l'expression au niveau des gènes des données d'ARN-seq, mais est adaptée et recommandée pour la détection d'espèces différentiellement abondantes dans les données à haut débit utilisées dans notre analyse [68]. Des tests d'abondance différentielle ont été effectués sur des genres avec des capacités de cycle N et S avec une prévalence ASV supérieure à 3. Un pseudo-compte de 1 a été utilisé pour éviter des moyennes géométriques nulles dans le processus normalisé. Les valeurs de p ont été calculées à l'aide d'un test de Wald et les tests d'hypothèses multiples ont été ajustés avec la méthode de Benjamini-Hochberg [69]. Les ASV différentiellement abondants ont été extraits de toutes les comparaisons de groupes par paires et sélectionnés pour être affichés dans la carte thermique lorsque la valeur p ajustée était inférieure à 0,1 et le facteur de variation log2 supérieur à 1. Les valeurs d'abondance affichées ont été additionnées pour chaque site, puis converties en abondance relative. Pour améliorer la visualisation de la carte thermique, les valeurs d'abondance relative ont été converties en scores z par ASV. Une liste des ASV affichés à partir de l'analyse DESeq2 est fournie dans le SI.

Sur la base de l'analyse en composantes principales (ACP), la géochimie des eaux souterraines des sites d'échantillonnage a été regroupée en deux groupes distincts (ACP, Fig. 2A). Les échantillons ont été classés en un groupe S comprenant cinq puits le long de la zone de rift de Hualālai (Fig. 1) et un groupe N composé de 11 puits. Le magnésium était le principal moteur (PC1 - 38,2 %) des différences entre les groupes, suivi de l'ammonium (NH4+ ; PC2 - 16,0 %), qui expliquaient ensemble 54,2 % de la variation observée en géochimie. Les groupements de N ont ensuite été différenciés en fonction des classifications d'utilisation des terres environnantes. Une ACP basée sur l'occupation des sols a révélé quatre groupes distincts expliquant 81,2 % de la variation observée (Fig. 2B). Le groupe S a formé un groupe unique basé sur une zone à forte probabilité d'influence géothermique, tandis que les échantillons du groupe N ont été regroupés en groupes N1 (utilisation des terres rurales), N2 (urbain et OSDS) et N3 (agriculture; Fig. 2B) . L'ACP a révélé que les quantités d'OSDS étaient le principal moteur (PC1 - 48,8 %) de la variabilité des échantillons, suivis des terres conservées (PC2 - 32,4 %).

Une analyse en composantes principales (ACP) démontrant les associations entre les eaux souterraines et A les variables géochimiques, et B l'utilisation des terres et la géologie. Les variables récapitulatives sont colorées par groupes d'échantillons (N1-carré, S-cercle, N2-triangle et N3-losange) avec la plus grande forme représentant la moyenne des variables principales et les vecteurs noirs représentant la force d'association déduite de la longueur du vecteur. La géochimie comprend le pH ; Cr Chrome, DO oxygène dissous, NOx nitrate+nitrite, TN azote total, NH4 ammonium, Mn Manganèse, Fe Fer, Temp température, Cl Chlore, SPC conductance spécifique, PO4 orthophosphate, TP total orthophosphate, SO4 sulfate, Mg Magnésium. L'utilisation des terres comprend les terres de conservation (LU_Consv), l'agriculture (Ag_Acres), la haute dentisterie urbaine (LU_HDUrban), rurale (LU_Rural), les terrains de golf (Glf_Acres), les centres de villégiature (LUResorts), les quantités OSDS (OSDS_Qty) et le flux OSDS N (OSDS_NFlux) , et 35 % de probabilité d'activité géothermique (Prob_HT35).

La géochimie du groupe S était significativement différente de N2 et N3 (Tukey, p <0, 001) pour DO, NOx-, SO4-2, PO4-3, Si, SPC, salinité et pH (Fig. 3). Le groupe S était caractérisé par une moyenne significativement plus élevée et des concentrations de sulfate variables (179,02 mg L-1 ; Fig. 3). Plusieurs échantillons d'un puits du groupe S présentaient des concentrations de SO42− supérieures au seuil de niveau de contaminant maximal secondaire de l'EPA basé sur des considérations gustatives (250 mg L−1) [70]. Le groupe S avait des concentrations moyennes plus faibles de DO (5,03 mg L-1), de NOx- (0,88 mg L-1), de pH (6,93) et de SPC moyen élevé (1,57 mS cm-1). De plus, les moyennes moyennes de PO43− (0,29 mg L−1) et de Si (33,91 mg L−1) étaient significativement plus élevées pour le groupe S. En comparaison, les NOx− étaient significativement plus élevés dans N2 et N3 (Tukey, p < 0,001) que le groupe S. Les échantillons de N3 avaient les concentrations moyennes de NOx− les plus élevées (1,21 mg L−1) mais ne sont pas significativement différents de N2 (1,06 mg L−1). Deux échantillons aberrants de NOx− provenaient de N2 (5,73 mg L−1) et de N3 (8,28 mg L−1), mais étaient toujours inférieurs au niveau maximal de contaminant (mcl) de l'EPA pour les nitrates dans les eaux souterraines (10 mg L−1) [ 21]. Les groupes dans N ont également un SPC significativement plus faible (Tukey, p <0, 001) et un pH plus élevé (Tukey, p <0, 001; Fig. 3). Des différences significatives dans la géochimie n'ont pas été observées pour les périodes d'échantillonnage (mois/année ; Fig. 1 supplémentaire). Les paramètres de qualité de l'eau sont publiés et disponibles dans la base de données Hydroshare [71].

La moyenne (ligne horizontale) et les valeurs d'échantillon individuelles (cercles noirs) sont indiquées pour chaque variable par groupe. L'axe y vertical pour DO, NH4, NOx et SO4−2, PO43− et Si sont mesurés en mg L−1, SPC (µS cm−1) et Temp (°C). Une analyse post-hoc (Tukey-post hoc) a été effectuée pour déterminer les différences significatives entre les groupes et est étiquetée par des lettres pour indiquer les différences significatives.

Un test de manteau a révélé des relations spatiales significatives entre la géochimie et l'agriculture, la densité urbaine, les terrains de golf et les types d'utilisation des terres de villégiature (tableau 1). Les variables géochimiques, y compris DO (R2 = 0,66, p = 0,001), pH (R2 = 0,41, p < 0,05), SPC (R2 = 0,31, p = 0,01) et SO4−2 (R2 = 0,90, p = 0,001) ont été tous fortement corrélés avec l'utilisation des terrains de golf et de villégiature. Le groupe S a la plus grande utilisation moyenne des terres en terrains de golf et de villégiature (1679 km2) et en zones à forte probabilité géothermique (Fig. 1). En revanche, les concentrations de NOx− étaient fortement corrélées aux terres agricoles (R2 = 0,45, p < 0,01) et à la densité urbaine (R2 = 0,32, p < 0,01 ; Tableau 1). La superficie moyenne la plus élevée (5160 km2) classée comme urbaine s'est produite dans le groupe N3, tandis que l'utilisation des terres agricoles (pâturages, terres conservées) était la plus élevée dans les groupes S et N1 avec une moyenne de 1,1 × 106 km2. Les quantités moyennes d'OSDS étaient les plus élevées dans N2 à 5146 unités par colis, contre 4009 dans N3, et les plus petites quantités se produisant dans S à 143,7 unités par colis. L'utilisation des terres rurales était de loin la plus élevée dans le groupe S à 7080 km2 par rapport à tous les groupes N avec une taille moyenne de 1597 km2.

La densité microbienne, estimée à partir des copies du gène ARNr 16S qPCR ml−1, était faible et significativement différente entre les groupes de géochimie (ANOVA, p < 0,001). La plus grande densité moyenne a été mesurée dans N3 (9,7 × 104 copies mL−1 ; Fig. 4) et les plus petites abondances ont été mesurées dans S (2,5 × 103 copies mL−1). Le groupe N3 avait une densité significativement plus élevée que S (Tukey, p < 0,01) et N2 (Tukey, p < 0,001), mais n'était pas différent de N1.

Une analyse post-hoc (Tukey-post hoc) a été effectuée entre les groupes et est étiquetée par des lettres pour indiquer une différence significative.

Au total, 12 973 ASV ont été identifiés dans 220 échantillons collectés entre mai 2017 et mars 2019. La taille moyenne de l'échantillon était de 12 966 lectures par échantillon avec une plage de 2 079 à 42 804. Tous les échantillons étaient dominés par les protéobactéries (Fig. 2 supplémentaire) avec des abondances relatives moyennes de 43,6% pour les gammaprotéobactéries (Ɣ) et de 12,9% pour les alphaprotéobactéries (α). Les 10 ordres les plus abondants (Fig. 2 supplémentaire) représentaient> 50% de l'abondance relative globale des échantillons d'eau souterraine. La diversité bêta de la communauté microbienne était significativement différente entre les groupes PCA (S, N1, N2, N3) (PERMANOVA, p <0, 01; Fig. 3 supplémentaire). Cependant, la diversité alpha (indices de Pielou et Shannon) n'était pas significativement différente entre les groupes PCA (Fig. 4 supplémentaire).

L'analyse canonique des correspondances (CCA) a identifié des associations significatives entre la structure de la communauté microbienne des eaux souterraines, la géochimie et l'utilisation des terres (ANOVA du modèle CCA, p <0, 001; Fig. 5). L'utilisation des terres agricoles (CCA1), le pH, la quantité d'OSDS et les NOx− étaient significativement associés aux communautés microbiennes des groupes N2 et N3, comparativement à l'utilisation des terres de villégiature et aux concentrations de SO4−2 (CCA2) dans les groupes N1 et S. (tableau 1) révèlent que les communautés microbiennes étaient corrélées à la densité OSDS (R2 = 0,43, p < 0,05) et aux densités rurales (R2 = 0,32, p < 0,05). Les tests du manteau n'ont détecté aucune corrélation significative entre la structure de la communauté et l'agriculture, les densités urbaines, la zone de rift, les terrains de golf ou les terrains de villégiature, les terres de conservation ou toute autre variable géochimique (tableau 1).

Les cercles représentent des échantillons pour chaque puits coloré par groupe, et les vecteurs noirs représentent l'association entre les communautés, la géochimie et l'utilisation des terres.

Un total de 865 ASV à travers les groupes (6,7 % de l'abondance relative totale) ont été classés comme cycleurs N et/ou S putatifs entre le genre et le niveau d'ordre sur la base de l'annotation fonctionnelle des taxons procaryotes (FAPROTAX) [66]. Les abondances relatives des séquences ont été calculées pour chaque groupe PCA afin de tenir compte des différences d'abondance des gènes d'ARNr 16S entre les groupes.

Les abondances relatives de S-cycleurs putatifs (353 ASV) étaient significativement différentes d'un groupe à l'autre (p <0, 001; Fig. 6A). Le groupe S présentait les abondances relatives moyennes les plus élevées d'organismes putatifs à cycle S (26,5 %) et était significativement différent de N1 (11,8 % ; Tukey, p < 0,01). Le groupe N2 (25,2 %) avait une abondance relative moyenne significativement plus élevée de S-cycleurs que N3 (18,8 % ; Tukey, p < 0,05) et N1 (Tukey, p = 0,0012). Les S-oxydants putatifs (159 ASV) étaient dominés par le genre Acinetobacter avec les abondances relatives moyennes les plus élevées dans le groupe S (20,5 %), par rapport à N2 (18,7 %), N3 (15,5 %) et les plus faibles dans N1 (7,9 % ; figure 6D). Les réducteurs de soufre étaient dominés par un genre non cultivé classé dans l'ordre des Desulfobulbales avec une faible abondance relative moyenne (1, 0%) dans tous les groupes, et la plus grande abondance relative se produisant dans le groupe S (1, 5%; Fig. 6E). L'abondance du gène réducteur de sulfate (dsrA) était également très faible, mais significativement différente dans tous les groupes PCA (ANOVA, p <0, 001; Fig. 5). Le groupe N1 avait des abondances moyennes significativement plus élevées de dsrA (2,2 × 103 copies mL−1) que N2 (p < 0,01). Le groupe S (1,89 × 102 copies mL-1) était également significativement différent (p < 0,01) de N1 (2,15 × 103 copies mL-1). Si nous supposons une moyenne d'une copie du gène dsrA par génome [72, 73], 7,7 % de la communauté microbienne du groupe S a le potentiel de réduction de S, contre 5,3 % à N1, 1,1 % à N2 et 0,94 % à N3.

L'abondance relative (%) des ASV est affichée par les groupes PCA fonctionnels, y compris les métabolismes AN et S, la dénitrification B comprend la dénitrification des nitrates, des nitrites et de l'oxyde nitreux, la réduction CN comprend la réduction N ou S et la réduction des nitrates, l'oxydation DS comprend l'oxydation photoautotrophique S, et Réduction ES.

Les microbes putatifs à cycle N (512 ASV) avaient également des abondances relatives significativement différentes entre les groupes (ANOVA, p <0, 001; Fig. 6A). Le groupe S avait l'abondance relative moyenne la plus élevée de N-cycleurs (28,9 %) et était significativement différent de N3 (20,91 % ; Tukey, p < 0,05) et N1 (15,27 % ; Tukey p < 0,01). Les groupes S et N1 avaient des abondances relatives similaires d'organismes nitrifiants par rapport à des abondances plus faibles dans les groupes N2 et N3. La plupart des microbes nitrifiants appartenaient au genre Candidatus Nitrosotenuis (Archaea) dans les groupes N, par rapport au genre Candidatus Nitrotoga (Bacteria) dans le groupe S. (18, 5%) dans tous les groupes et étaient dominées par cinq ASV de Ɣ-protéobactéries du genre Acinetobacter, la plus grande abondance relative se produisant dans le groupe S (11, 1%; Fig. 6C). Le deuxième réducteur de N le plus abondant a été classé dans le genre Aquabacterium avec l'abondance relative la plus élevée dans le groupe N3 (1, 1%; Fig. 6C).

Les microbes dénitrifiants (capables de réduire le nitrate, le nitrite ou le protoxyde d'azote en N2) (212 ASV) avaient une faible abondance moyenne (3,14 %) et n'étaient pas significativement différents selon les groupes. Les plus grandes contributions de taxons dénitrifiants provenaient du genre Denitratasoma avec la plus grande abondance relative dans les groupes N2 (0, 45%) et S (0, 42%) et du genre Flavobacterium dans le groupe S (0, 38%; Fig. 6B). Une mesure plus précise du potentiel de dénitrification mesuré par qPCR du gène dénitrifiant (nirS) a démontré des différences élevées et significatives entre tous les groupes (ANOVA, p < 0,001 ; Fig. 5). Le groupe N3 avait les plus fortes abondances moyennes de nirS (4,5 × 104 copies mL−1), suivi de S (3,88 × 103 copies mL−1), N1 (3,76 × 103 copies mL−1) et N2 (1,0 × 103 copies mL −1). Les échantillons du groupe N3 étaient significativement différents de N2 (p < 0,001) et S (p < 0,01) pour l'abondance du gène nirS. En estimant une copie moyenne du gène nirS par génome [74, 75], la majorité de la communauté microbienne du groupe S (> 100 %) a un potentiel de dénitrification, contre 9,3 % à N1, 30,1 % à N2 et 46,3 % à N3.

L'analyse d'abondance différentielle (DESeq2) a révélé un regroupement unique d'ASV significativement différenciés (valeur p ajustée <0, 1) dans des groupes ayant un potentiel fonctionnel similaire pour les métabolismes N et S (Fig. 7). Les groupes N1 et S avaient le plus grand nombre d'ASV différentiellement enrichis (68 et 64 respectivement), comparativement à moins dans les groupes N2 et N3 (35 et 38 respectivement). Des métabolismes fonctionnels putatifs de N (p. ex., nitrification aérobie, dénitrification et réduction de N dissimilatoire) sont présents dans tous les groupes, mais diffèrent selon les taxons. Les métabolismes fonctionnels S putatifs (par exemple, S-oxydation et S-réduction) sont fortement enrichis dans les groupes S et N1, dominés par un putatif S-oxydant, N-réducteur (Acinetobacter) dans le groupe S. Un résumé des ASV significativement différents avec l'enrichissement le plus élevé (changement de pli moyen) organisé par le métabolisme de N et S est discuté dans les informations supplémentaires et le tableau supplémentaire 1. Les résultats présentés ici sont axés sur les taxons dominants présumés S-oxydants et N-réducteurs différenciés entre les groupes PCA.

Les valeurs d'abondance pour chaque ASV sélectionné ont été additionnées par site et converties en abondance relative et transformées en scores z pour chaque ASV. Les numéros d'ASV identifiés comme Acinetobacter sont mis en évidence.

La S-oxydation putative était fortement enrichie dans les groupes S (27 ASV) et N1 (20 ASV), dominés par des taxons capables à la fois de S-oxydation et de taxons N-réducteurs (Fig. 7; Tableau supplémentaire 1). L'ASV le plus enrichi du groupe S appartenait à un S-oxydant et N-réducteur putatif, le genre Acinetobacter (12 ASV). Cependant, un autre S-oxydant putatif, N-réducteur, Thiobacillus (3 ASV) avait l'enrichissement le plus élevé parmi tous les taxons du groupe N1. Les taxons du groupe N2 étaient fortement enrichis en Acinetobacter, mais aussi en Pseudomonas, tandis que le groupe N3 avait des contributions uniques de Rhodobacter et Dechloromonas. De plus, les taxons capables d'une S-oxydation putative non couplée à une réduction de N étaient divers d'un groupe à l'autre, avec des contributions uniques dans les groupes N1, S et N2. Le groupe S avait des contributions de Sulfuricurvum (2 ASV) et de Methylobacterium-Methylorubrum (3 ASV), par rapport aux S-oxydants putatifs du groupe N1, y compris Sulfurifustis (2 ASV), Magnetovibrio (1 ASV) et Meiothermus (1 ASV) et des contributions de Chromatiaceae (1 ASV) et Chlorobium (1 ASV) dans le groupe N2.

Les échantillons d'eau souterraine du groupe S, situés près de la zone de rift nord-ouest (Fig. 1), étaient biogéochimiquement uniques et caractérisés par une teneur élevée en SO42−. Les échantillons du groupe S ont un signal de CO2 volcanique distinct suggérant un dégazage géothermique [18], qui peut inclure des gaz soufrés (par exemple, H2S, SO22−) [76], ainsi que des concentrations élevées de PO43− et de Si comme dans nos échantillons, indiquant altération accrue des minéraux de la roche. L'âge des eaux souterraines datant de la zone de rift (C14) indique une eau beaucoup plus ancienne (> 5000 ans) en raison soit d'un excès de C inorganique dérivé de la géothermie, soit de voies d'écoulement isolées entraînant une diminution de la connectivité avec le reste de l'aquifère [77, 78]. Une recharge réduite et un âge plus avancé indiquent une probabilité réduite de production abiotique d'espèces de S oxydées telles que SO42− et S2O32− à partir du dégazage volcanique. Cependant, il a été démontré que les taux d'oxydation biotique du H2S dépassent de loin l'oxydation abiotique dans des conditions aérobies et anaérobies [36], ce qui suggère en outre que la production de SO42− dans ces échantillons peut être produite par une activité microbienne.

L'analyse multivariée a démontré que les concentrations de SO42− sont des moteurs importants de la structure de la communauté microbienne dans les deux groupes S et N1 (Fig. 4 CCA), conformément à d'autres études sur le microbiome des eaux souterraines [5]. Le groupe S était dominé par une grande diversité (45 des 159 ASV) de S-oxydants putatifs appartenant au genre Acinetobacter. Le genre a été caractérisé dans les eaux souterraines oligotrophes avec un génome polyvalent et un grand potentiel pour le traitement de l'eau [79, 80]. FAPROTAX a classé Acinetobacter comme un N-réducteur [66], mais des travaux plus récents ont montré que les membres ont des capacités de nitrification (oxydation de l'ammoniac en nitrate) en utilisant des substrats organiques (hétérotrophes) et une dénitrification aérobie [80]. Plusieurs espèces d'Acinetobacter ont été décrites dans plusieurs systèmes industriels, y compris le traitement des eaux usées de soufre, Mn [81] et H2 [79]. Les souches d'Acinetobacter ont été identifiées pour la première fois dans le processus d'élimination des sulfures par dénitrification à l'aide de communautés microbiennes capables à la fois d'hétérotrophie et d'autotrophie pour obtenir de l'énergie à partir de la S-oxydation avec un ensemble complet de gènes pour réduire le NO32− en N2 [81].

Les taxons classés dans Acinetobacter étaient 4 fois plus enrichis en groupe S que tout autre groupe N. La présence d'Acinetobacter dans nos échantillons peut indiquer une liaison directe des métabolismes fonctionnels S et N [82, 83], qui est également soutenue par des abondances élevées de gènes nirS dans nos échantillons. Acinetobacter contient une copie du gène nirS [80] et des abondances relatives élevées de nirS suggèrent qu'il existe un grand potentiel d'oxydation de S et d'élimination de N d'origine microbienne dans le groupe S. Cette étude identifie la capacité fonctionnelle des aquifères volcaniques hawaïens pour un Acinetobacter -communauté microbienne des eaux souterraines de type qui a le potentiel d'utiliser l'énergie du S pour entraîner l'élimination complète du N. Acinetobacter a démontré une efficacité élevée d'élimination de N dans des conditions aérobies (> 2 mg L−1 DO) dans des systèmes à faible teneur en carbone et à basse température où il peut éliminer jusqu'à 40,2 % de N sous forme de gaz à un taux de 0,203 mg L−1 h−1 [84]. Les concentrations élevées de sulfate associées à des NOx− significativement plus faibles dans le groupe S par rapport aux groupes N2 et N3, étayent davantage notre hypothèse selon laquelle les électrons nécessaires à la N-réduction proviennent de l'oxydation microbienne du soufre produisant du SO42− par Acinetobacter (groupe S) et peut-être Thiobacillus (groupe N1).

La gestion des terres influence la géochimie du N dans le bassin versant de Hualālai principalement à partir des impacts de l'urbanisation (quantité OSDS) dans les groupes N2 et N3 (Keauhou). Les apports de N ont un effet majeur sur la structure de la communauté microbienne dans les eaux souterraines et peuvent différer selon la source anthropique de N [6, 23, 85]. Dans cette étude, les quantités d'OSDS sont le principal facteur de différences (48 % ; Fig. 2B) et étaient significativement associées à la structure de la communauté microbienne (Fig. 4). Les résultats démontrant que l'OSDS est un moteur de la géochimie des eaux souterraines sont cohérents avec un modèle d'écoulement des eaux souterraines et de transport des nutriments développé pour la région côtière de l'aquifère de Keauhou (N3) [35]. Le modèle montre que l'OSDS a apporté la plus grande proportion de nutriments (54 % du N total) à l'aquifère et a eu le plus grand effet sur la qualité de l'eau par rapport aux autres contaminants de source non ponctuelle [86]. Dans cette étude, les zones à forte densité urbaine avec des quantités élevées d'OSDS (N2, N3) avaient des concentrations de NOx− significativement plus élevées que les zones comparables dominées par l'utilisation passive des terres agricoles (N1).

Les impacts humains de l'agriculture et des eaux usées sont des déterminants importants de la géochimie, de la qualité de l'eau et de la structure de la communauté microbienne (en particulier les groupes fonctionnels de cycle de N) dans les écosystèmes des eaux souterraines [12, 21]. Dans cette étude, la fonction putative d'élimination de N microbienne hautement enrichie est une dénitrification complète (nitrification hétérotrophe couplée à une dénitrification aérobie) via l'oxydation du soufre par Acinetobacter. Nous émettons l'hypothèse d'un plus grand potentiel d'élimination de N à médiation microbienne dans le groupe S par rapport aux groupes N en raison de la présence de composés S, de concentrations élevées de sulfate et de populations d'Acinetobacter hautement enrichies.

On pense que la disponibilité de carbone organique labile limite la viabilité de l'élimination hétérotrophe de l'azote dans les eaux souterraines [24, 87]. Les effluents d'eaux usées qui sont bien oxydés ont également tendance à contenir de plus petites quantités de carbone labile [23] limitant les processus microbiens de N-réduction dans certains environnements. Le potentiel de N-réduction à médiation microbienne est le plus élevé dans le groupe N3 par rapport au groupe S sur la base des comparaisons et des abondances de taxons (nirS), cependant, le groupe N3 peut être limité par la disponibilité des donneurs d'électrons qui est plus grande dans le groupe S en raison de la présence de S composés. D'autres études sont nécessaires pour délimiter les capacités microbiennes de réduction de l'azote dans ces aquifères souterrains et les différences qui apparaissent entre nos groupes, en particulier dans les zones fortement influencées par l'OSDS, comme observé dans les groupes N2 et N3.

Les découvertes sur le potentiel enrichi de l'oxydation du soufre chimiolithoautrophe et de la dénitrification liées dans le bassin versant de Hualālai ont des implications pour les gestionnaires de l'eau. Bien que la dénitrification par oxydation des sulfures entraîne une diminution de la charge en N, le métabolisme est potentiellement préjudiciable aux opérations de puits ou de pompage. Les concentrations de sulfate, la dureté de l'eau et la corrosion peuvent augmenter, provoquant ainsi la précipitation des ions hors de la solution lorsque de l'oxygène est rencontré lorsque l'eau souterraine est pompée à la surface [6, 23]. La communication personnelle avec les propriétaires de puits privés le long de la zone de faille a confirmé que certains puits connaissent de l'eau et des précipitations rances et nauséabondes. Cependant, la présence importante d'Acinetobacter déduit le potentiel de bio-remédiation des communautés microbiennes des eaux souterraines volcaniques pour éliminer simultanément le N et le S fournissant un service écosystémique pour les aquifères d'eaux souterraines à ressources limitées.

Les ensembles de données générés et analysés au cours de la présente étude sont disponibles dans le référentiel Hydroshare, https://www.hydroshare.org/resource/d812bbb7c93348999371c9f1f517297f/ et dans le référentiel du National Center for Biotechnology Information (NCBI), ID PRJNA819449. Toutes les autres données et analyses discutées dans cette étude sont fournies dans les informations supplémentaires du manuscrit.

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Nous tenons à remercier les nombreux groupes communautaires de Kona, Hawaii pour avoir généreusement donné de leur temps, accès au site et connaissances pour nous aider à mener à bien ce travail. Merci au département de l'approvisionnement en eau du comté d'Hawai'i, au service d'eau d'Hawai'i, au laboratoire d'énergie naturelle de l'autorité d'Hawai'i, y compris Pam Madden, et à Keith Olson, à la Commission sur la gestion des ressources en eau, au club Kohanaiki et à Greg Chun pour avoir travaillé avec nous aider à accéder aux puits et nous aider à prélever des échantillons d'eau souterraine. Mahalo nui à Sean Cleveland, ITS et au Hawaii Data Science Institute pour l'assistance technique et le support de la cyberinfrastructure. Cet article porte le numéro de contribution SOEST (à déterminer après publication), Université d'Hawai'i à Mānoa.

Cette recherche a été soutenue par le programme Hawai'i EPSCoR financé par la National Science Foundation Research Infrastructure Improvement Awards (RII) Track-1: 'Ike Wai: Securing Hawaii's Water Future Award #OIA-1557349 et Advanced CyberInfrastructure - Tapis Framework #1931439 et #1931575. Ce travail a été rendu possible, en partie, grâce à l'accès à la ressource partagée de l'installation de génomique à haut débit de la subvention de soutien du centre de cancérologie (P30CA-062203) à l'Université de Californie, Irvine et aux subventions d'instrumentation partagées du NIH 1S10RR025496-01, 1S10OD010794-01, et 1S10OD021718-01.

Université d'Hawaï à Mānoa, Pacific Biosciences Research Center, Honolulu, HI, États-Unis

Sheree J. Watson, Cédric Arisdakessian, Maria Petelo, Keku'iapoiula Keliipuleole & Kiana L. Frank

Université d'Hawaï à Mānoa, Département des sciences de l'information et de l'informatique, Honolulu, HI, États-Unis

Cédric Arisdakessian

Université d'Hawai'i à Mānoa, programme d'études supérieures en biologie marine, Honolulu, HI, États-Unis

Kekuiapoiula Keliipuleole

Département des sciences de la Terre, Université d'Hawaï à Mānoa, Honolulu, HI, États-Unis

Diamond K. Tachera, Brytne K. Okuhata et Henrietta Dulai

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SW et KF ont conçu et conçu le travail qui a conduit à la soumission du manuscrit, y compris l'acquisition d'échantillons, l'analyse des données et l'interprétation des résultats. L'AC a joué un rôle déterminant dans l'analyse des données et l'interprétation des résultats. KF, KK, BO, DT et SW ont joué un rôle important dans la collecte des données, MP, SW et KK ont joué un rôle déterminant dans la préparation des échantillons en laboratoire. Le manuscrit a été rédigé par SW, KF et CA. Les co-auteurs BO et HD ont aidé à réviser le manuscrit et à approuver la version finale. Tous les co-auteurs acceptent d'être responsables de tous les aspects du travail en s'assurant que les questions liées à l'exactitude ou à l'intégrité de toute partie du travail sont étudiées et résolues de manière appropriée.

Correspondance à Kiana L. Frank.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Watson, SJ, Arisdakessian, C., Petelo, M. et al. La géologie et l'utilisation des terres façonnent les communautés microbiennes des eaux souterraines du cycle de l'azote et du soufre dans les aquifères des îles du Pacifique. ISME COMMUN. 3, 58 (2023). https://doi.org/10.1038/s43705-023-00261-5

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Reçu : 09 septembre 2022

Révisé : 18 avril 2023

Accepté : 24 mai 2023

Publié: 07 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s43705-023-00261-5

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